Fortællingen i 'Arvingerne' udfolder sig primært på og nær den sydfynske herregård, som har udgjort centrum for den globalt anerkendte kunstner Veronika Grønnegaards tilværelse og virke. Serien skildrer Veronikas fire voksne efterkommere, hvis bemærkelsesværdige barndom har formet deres eksistens ad meget forskellige stier.
De har været spredt for alle vinde, indtil Veronika går bort, men genforenes for at fordele hendes efterladenskaber. Hun opholder sig med sin partner i et fredeligt villakvarter i den nærliggende provinsby og har aldrig haft kendskab til den fulde sandhed om sit ophav. Da hendes søskende opdager, at Veronika har testamenteret Grønnegaard til den hidtil ukendte halvsøster, der bærer tilnavnet 'Sunshine', forsvinder sorgen over moderens bortgang, og de indleder i stedet en bitter strid om ejendommen.
Emil indleder et intimt forhold til Frederiks hustru, Solveig, og da Frederik, som allerede er fyldt med bitterhed over arvestriden, afslører dette, udbryder der en konfrontation mellem brødrene. Emil, som fortrinsvis foretrækker festligheder og morskab, bliver træt af uenighederne og rejser til Thailand, hvor han beskyldes for narkotikabesiddelse og ender i et fængsel under elendige omstændigheder.
Dette motiverer Gro til at forene den resterende del af familien i et forsøg på at befri broderen fra hans forfærdelige situation. Signe erhverver gården, men vælger at give afkald på sin partner og desuden afbryder forbindelsen til sine plejeforældre. Den anden sæson indledes med at rette fokus mod familiens bestræbelser på at få Emil ud af fængslet. For at muliggøre dette fabrikerer Gro en kopi af et af sin mors ufuldendte kunstværker, og kunsteksperter anerkender det som et af Veronikas mest betydningsfulde værker.
En enkelt kritiker, der udviser skepsis over for dette, må opgive sin tvivl, da Thomas, Gros far, som lever som en hippie fra 60'erne, erklærer, at han har overværet Veronika fremstille kunstværket. Emil sættes på fri fod og returnerer til sit hjem. Frederik har ikke tilgivet utroskaben, og hans ægteskab med Solveig går i opløsning, ligesom han i et anfald af desperation kvæler Gro under en af de mange stridigheder, familien oplever.
Thomas bliver far til et barn med en ung kvinde, som imidlertid ikke er i stand til at varetage barnets pleje, hvilket resulterer i, at Gro adopterer barnet, Melody, efter Thomas' bortgang. Frederik udvandrer til USA, hvorfra han fortsætter sine erhvervsaktiviteter, imens Solveig oplever vanskeligheder med sit ældste barn, Hannah. Den tredje sæson begynder med, at et kunstnerfællesskab, hvor Hannah er en del af, iscenesætter en happening med Gro som vejleder.
I forlængelse heraf rejser Hannah til Grønland, hvor hun omkommer i en tragisk ulykke. Frederik returnerer fra USA, mere forbitret end nogensinde, og nye stridigheder mellem de fire søskende og deres nærmeste miljø tager form. Signe involverer sig i økologisk landbrug i samarbejde med den svenske biodynamiker Karin, portrætteret af Pernilla August, men dette medfører uoverensstemmelser med en konventionel landmand, spillet af Peter Gantzler.
Frederik er indledningsvis vred på kunstnerkollektivet, men ændrer pludseligt holdning og bakker dem op i en happening, hvor de farver vandet i det lokale vandforsyningsanlæg rødt som en protest mod dets privatisering. Emil oplever et ansvar for at etablere et sikkert miljø for Melody midt i det uføre, Grønnegård er havnet i, men Gro tager på rejse med barnet og Robert, som hun nu er ægtefælle med.
Dette afføder nye stridigheder inden for familien, som desuden må forholde dig til, at Solveig konstant havner i skænderier med omgivelserne, idet hun er blevet alkoholafhængig efter datterens bortgang. De primære roller i serien er besat på denne vis.